Jest założycielką jednej z najbardziej znanych kolekcji sztuki nowoczesnej I połowy XX wieku. Sztuka dała jej spełnienie, życie prywatne – niezupełnie. Na pytanie: "Ilu pani miała mężów?", odpowiadała: "Swoich czy cudzych?". Swoich miała dwóch – Laurence'a Vaila oraz Maxa Ernsta. Złe języki mówią, że kochanków miała ponad tysiąc. Wśród nich byli najsłynniejsi pisarze i artyści, w tym Samuel Beckett. To on przekonał ją do kolekcjonowania sztuki współczesnej. "Ponieważ jest żywa" – miał argumentować autor "Czekając na Godota".

Zaczęła dość późno, kiedy zbliżała się do czterdziestki, ale kiedy już została marszandką, jej życie prywatne i kolekcja stały się nierozdzielne. I choć nie miała odpowiedniej wiedzy, to umiała wyszukiwać doradców i bezgranicznie im ufała. W gronie mentorów znaleźli się artysta Marcel Duchamp, Laurence Vail (jej pierwszy mąż, szalony ekscentryk, bon vivant i jej przewodnik po świecie bohemy), marszandzi Howard Putzel i Herbert Read, który był też historykiem sztuki i pisarzem.

Peggy Guggenheim on the steps of the Grand Canal terrace, on the occasion of the first show she organized at Palazzo Venier dei Leoni, Mostra di Scultura Contemporanea, Venice, September 1949. Photo Archivio Cameraphoto Epoche. Solomon R. Guggenheim Foundation, Venice, Gift, Cassa di Risparmio di Venezia, 2005.Peggy Guggenheim na schodach tarasu nad Canal Grande, z okazji pierwszego zorganizowanego przez nią pokazu w Palazzo Venier dei Leoni, Mostra di Scultura Contemporanea, Wenecja, wrzesień 1949. Archiwum zdjęć Cameraphoto Epoche. Fundacja Solomona R. Guggenheima, Wenecja, Prezent, Cassa di Risparmio di Venezia, 2005.